Arshavin có trận đầu tiên cho đội tuyển Nga vào ngày 17 tháng 5 năm 2002 trong trận gặp Belarus. Tại vòng loại World Cup 2006, anh ghi được 5 bàn cho đội tuyển Nga nhưng Nga đã không thể vượt qua vòng loại.

Ngày 24 tháng 3 năm 2007, anh trở thành đội trưởng của đội tuyển Nga tại vòng loại Euro 2008 trong trận gặp Estonia. Kết thúc vòng loại, anh ghi được 3 bàn vào lưới các đội tuyển Israel, Macedonia (2 bàn) và cùng đội tuyển Nga có mặt tại Euro 2008.

Thẻ đó trực tiếp của Arshavin trong trận cuối cùng của vòng loại Euro 2008 gặp Andorra đã khiến anh bị cấm thi đấu 2 trận đầu tiên tại Euro 2008 gặp Tây Ban Nha và Hi Lạp. Điều này cộng với chấn thương của Pavel Pogrebniak khiến hàng công Nga trở nên suy yếu ngay từ đầu giải. Nhưng khi trở lại trong trận gặp Thụy Điển ngày 18 tháng 6, anh đã ghi bàn ấn định tỉ số 2-0 ở phút 60 đưa Nga vào tứ kết gặp Hà Lan.[35]

Tại vòng tứ kết, trái với nhiều dự đoán, Nga đã đánh bại Cơn lốc màu da cam với tỉ số 3-1. Trong trận đấu này, Arshavin được bầu làm "Cầu thủ xuất sắc nhất trận" vì sự thể hiện xuất sắc; cụ thể là 2 đường chuyền thành bàn và một bàn ấn định tỉ số 3-1 vào những phút cuối hiệp phụ thứ 2.[36] Nga bước tiếp vào vòng bán kết Euro, đó là kết quả tốt nhất của đội bóng nước này kể từ khi Liên Xô sụp đổ. Mặc dù đội tuyển Nga bị thua Tây Ban Nha với tỉ số 0-3 trong trận bán kết Euro 2008, nhưng Arsavin vẫn được bầu chọn trong đội hình lý tưởng châu Âu năm 2008 do UEFA bình chọn (đội hình này còn có một cầu thủ khác của Nga là Zyryanov).[37]

Ngày 10 tháng 9 năm 2009, trong khuôn khổ vòng loại World Cup 2010, mặc dù trước đó đã mắc phải chấn thương háng và nghỉ thi đấu trong trận gặp Liechtenstein, Arshavin đã cố gắng chơi đủ 90 phút trong trận gặp xứ Wales hồi giữa tuần và đóng góp không nhỏ vào chiến thắng 3-1 của đội tuyển Nga. Nhưng chính điều này đã khiến chấn thương của Arshavin trở nên nặng hơn và kết quả là anh sẽ phải ngồi ngoài trong hai trận đấu sắp tới của Arsenal.[38][39] Trước trận đấu đó, huấn luyện viên Wenger của Arsenal đã đưa ra lời cảnh báo rằng tình trạng của Arshavin hiện tại không cho phép anh ra sân và sau trận đấu, Wenger đã gọi quyết định sử dụng Arshavin là "sự mạo hiểm ngu ngốc".[40]